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「デストロン首領」(=大首領)により支配される秘密結社であり、大首領に直接支配されているショッカー、ゲルショッカー直系としては最後の組織である。機械と動植物の合体怪人を主戦力としており、その能力自体はゲルショッカーを大幅に上回るが、粛清を繰り返したゆえか組織の規模自体はゲルショッカー時代に及ばないらしく、各地の部族と結託することによりその規模を維持していたと見られる。
日本支部に派遣された大幹部はドイツ支部から召還した元ナチスの「ドクトルG」、西アフリカの「キバ一族」を率いるドーブー教の大魔術師「キバ男爵」、北ヨーロッパの「ツバサ族」を率いる「ツバサ大僧正」、中央アジアの「ヨロイ一族」を率いるジンギスカンの子孫「ヨロイ元帥」であった。この中で特にヨロイ一族の陣営は明らかにヨロイとは無関係なものを含まれており、デストロンの既存の軍勢が派遣されたか、他部族を吸収したとしか思えない様相を呈している。またそもそもヨロイ元帥の性格には大きな問題があり、「ライダーマン」を誕生させるきっかけとなってしまう。
最終的に仮面ライダーV3の手によりデストロン首領は倒されデストロンは崩壊するが、その後大首領は闇で暗躍し、多数の組織を裏で操ることになる。
▲トランスフォーマーの内、軍用ミリタリーハードウェアを祖先とする種族であり、サイバトロンとの戦争が起きた際にも圧倒的優位に戦争を進めていたが、まとまりに欠け大きな大きな戦果を挙げられずにいた。しかし、破壊大帝海外版では単に Decepticons Leaderメガトロンが登場すると事態は一変し、メガトロンはその強大な暴力と作戦立案能力によってデストロン全軍をまとめ、セイバートロン星の制圧を進める。そしてメガトロン達はコンボイ達の乗るシャトルを追いかけている最中にコンボイ達共々地球に墜落し、400万年もの眠りについてしまう。
しかし、400万年後の1985年に偶然デストロンが復帰(その後のスタースクリームの余計な一発でサイバトロンまでも復帰してしまうが)、メガトロン達は地球上のエネルギーをすべて吸い取り、スペースブリッジを通じてセイバートロン星に運び込むために、各地でエネルギーの強奪を開始する。
1985年時点でのデストロンは、破壊大帝メガトロンを頂点とした独裁体制を敷いており、各デストロンを暴力(但し、忠実な部下には直接的な暴力を振るう描写は無い)で支配していた。民主的な手段で選ばれたわけではないため、スタースクリームをはじめとして幾度となく反乱を起こされているものの、基本的にはにさんざん懲らしめた上で大目に見ている場合が多い。つまりメガトロンは「暴力」と「裏切りを許す心の広さ」という飴と鞭によって、強者揃いのデストロンをまとめている。また、防衛参謀レーザーウェーブや情報参謀サウンドウェーブとその部下カセットロン部隊、ビルドロン部隊やスタントロン部隊など、メガトロンに忠誠を誓っている部下も決して少ないわけではない。なお、メガトロンは自らの暴力を用いて全宇宙を支配したあと、「圧制を通じての平和(メガトロンのテックスペックの「座右の銘」欄に書かれている)の創造を目指していたとされ、メガトロンの破壊行為も、未来の平和のための行為であったと言われている。しかし、日頃の独裁政治が災いし、デストロン部隊はメガトロンがいなくなるととたんに弱体化する傾向があった。
上の状態は2005年まで継続するが、メガトロンがコンボイとの対決により重傷を負うと(しかし、メガトロンはコンボイを射殺することに成功している)、サバイバルの名の下に放逐され、スタースクリームがニューリーダーの座に着く。だが、その間にメガトロンは超巨大TFユニクロンと邂逅し、新たにガルバトロンとして復活し、スタースクリームを瞬殺してしまう。スタースクリームの在位はわずか50秒(スタースクリームの戴冠からガルバトロンが冠を踏みつぶすまで)であった。その後ガルバトロンはサイバトロン側のニューリーダー・ロディマスコンボイに宇宙の彼方に投げ飛ばされるが、航空参謀サイクロナスの手により復活、新破壊大帝として君臨する。
なお、「トランスフォーマー キスぷれ」において、ロディマスに投げられたガルバトロンはユニクロンの手により東京に落とされ、ガルバトロンから生じた破片が東京を破壊し、トランスフォーマーと人間との関係が崩壊してしまうストーリーが描かれている。
この時期のガルバトロンはユニクロンによる改造の後遺症で精神に異常を来し、手を焼いたサイクロナスに入院させられる事もあった。しかしデストロンを再びまとめ上げることには成功する。
「ヘッドマスターズ」時代には、マスター星出身のスコルポノックが台頭。ガルバトロンが氷山に消えた後は、自ら恐怖大帝を名乗り、地球爆破によるエネルギー収奪をもくろむ。スコルポノックは自らの胴体となるサソリ型戦艦を製造、その戦艦にヘッドオンし、恐怖大帝メガザラックとしてフォートレスマキシマスに対し巨大ロボット同士の闘いを挑んだ。なお、デストロン側のヘッドマスターは皆、野獣や虫類に変形するが、あくまでメカ動物であり、後のPredacons(ビーストウオーズ時代のデストロン)とは異なる(これはG1初期の陣営問わず、動物型トランスフォーマーに共通の特徴である)。
ヘッドマスターズのパラレルワールドとして「ザ・リバース」があり、そちらの方ではガルバトロンが相変わらず指揮を執るが、ネビュロン星人の特権階級に捕まり、一部の兵士がヘッドマスター(ザ・リバースでは、ロボットではなくネビュロン星人がヘッドオンする)に改造され、同じく改造されたサイバトロン・ヘッドマスターと対決する。
「マスターフォース」期は、新たにギガとメガ、ハイドラー・バスター兄弟のゴッドマスター、そしてヘッドマスターJr.等の人間中心のデストロン軍団が結成され、有機生命体を蔑む傾向が強い歴代デストロンの中では異例の時期となった。ギガとメガは破壊と殺戮こそがマスターフォース(トランステクターにゴッドオンするための強化服)のもっとも人間らしい使い方であり、ゴッドマスターこそが地球を支配するにふさわしいと考えていた。ギガとメガのトランステクターが合体した姿「オーバーロード」はスーパージンライを圧倒するほどの力を見せるが、ゴッドボンバーとゴッドジンライの登場、そしてデストロンの支配者である総統デビルZと暗黒大帝ブラックザラックの合体により事態は大きく変わる。デビルZが自ら地球人類抹殺に動く傍ら、ギガとメガのトランステクターが合体した姿「オーバーロード」は、ゴッドジンライとの正々堂々とした勝負を望む。しかし、その後部下を容赦なく傷つけるデビルZの姿に絶望し、最終決戦時にはゴッドジンライの手助けをするも、デビルZにトランステクターを剥奪され、ギガとメガが命を落とす(トランステクター自体は魂と自我を得てその後も活動)。デストロンゴッドマスターのダブルクラウダーやヘッドマスターJr.達のトランステクターも本体の人間達から独立し、宇宙へと去っていった。
「V」期には初代メガトロンとは別の一派であったデスザラスが破壊大帝を名乗る。自らの宇宙要塞を暗黒空間に封印された恨みを晴らすべく、地球からのエネルギーの略奪、そして地球の破壊をもくろむ。このころのトランスフォーマーは合体兵士が部隊の中枢を担っており、デストロンは戦闘機と戦車に変形し、胸に動物メカを収納する「ブレストフォース」(デスザラス自身もメカドラゴンに変形するブレストフォースである)、そして恐竜サイボーグからいくらか頭身の低いロボットが分離する「恐竜戦隊」の二本立てでサイバトロンに対抗した。「ブレストフォース」(デスザラスを除く)は合体して「ライオカイザー」に、「恐竜戦隊」は合体して「ダイノキング」になり、「ロードシーザー」「ランドクロス」などのサイバトロン合体戦士に立ち向かう。最後は恐竜戦隊は地球に残留、ライオカイザーとデスザラスは宇宙空間をさまようことになるが、完全な決着は付かなかった。その後恐竜戦隊は地球での生活に適応し、工事現場や遊園地などに就職している。
その後、怨念の集合体であるバイオレンジャイガー、ダークノヴァ、スクラッシュなどのデストロン支配者が現れる物のいずれも長続きせず、最終的には復活したメガトロンが治めるようになる。このころのメガトロンはサイバトロンと同盟を結んでいたが、とある事件で人間達にデストロンが殺されたことで激怒、人類抹殺に乗り出し、再び戦争が始まる。
Predaconsは元々Decepticonsよりも未来のデストロンであり、このときはサイバトロン(Maximals)と休戦状態に入っていた。しかし、(ビーストウォーズにおける)メガトロンはそれに反逆し、サイバトロンとの闘いを繰り広げる。そしてエネルゴンの在処が記されたゴールデンディスクを強奪、サイバトロンと戦っているうちに惑星エネルゴア(=400万年前の地球)に落下してしまう。当時の地球はエネルゴンの影響でロボットモードでの活動に適さず、サイバトロン同様デストロンも現地の動物をスキャンし、ビーストモードへの「変身」能力を身につけた。
そして、サイバトロンから強奪したゴールデンディスクには(トランスフォーマー時代の)メガトロンによるメッセージが書き加えられており、その内容は「過去の時代にワープして、休眠状態(「Decepticons」の項目を参照)の(トランスフォーマーにおける)コンボイを抹殺せよ」という驚くべき物であったことが判明する。メガトロンはその作戦を忠実に実行しようとするが、最後にはサイバトロンに逮捕されてしまう。だが、未来へのワープ中に脱走に成功、コンボイ達が到着する少し前の時間にワープし、ヴィーコンと呼ばれる意志を持たない部隊を組織、セイバートロン星の支配に成功する。しかし、最後にはコンボイと相打ちになり、コンボイ共々消滅することになった。
この時代よりも数万年後の「Ⅱ(セカンド)」「ネオ」の時代には、(ビーストウォーズにおける)ガルバトロン、マグマトロンのデストロン独立部隊がそれぞれ宇宙の覇者となるべく独自の行動をとっている。ガルバトロンはライオコンボイとは別の形での平和創造のために戦っていたが、ライオコンボイとの勝負に敗れて命を落とし、「ネオ」の時代においてその体をユニクロンに利用されてしまう。マグマトロンは「Ⅱ」の最後で各惑星に散らばったアンゴルモアカプセルを集め宇宙の覇者となろうとしたが、ガルバトロン(正体はユニクロン)が現れるとその復活を阻止しようとした。最終的にユニクロンが消滅したあと、サイバトロンとの和解が成立、これ以降の歴史は現在語られていない。